Le fonds est placé sous la tutelle des ministres chargés des personnes handicapées, de la fonction publique, des collectivités territoriales, de la santé et du budget.
Les délibérations du comité national et des comités locaux sont exécutoires après approbation expresse ou en l'absence d'opposition dans le délai d'un mois à compter de la réception du procès-verbal respectivement par les ministres de tutelle ou par le préfet de région.
Toutefois, les délibérations portant sur le budget et le compte financier sont exécutoires dans les conditions prévues par le titre III du décret n° 2012-1246 du 7 novembre 2012 relatif à la gestion budgétaire et comptable publique.

Le directeur du fonds est nommé par arrêté des ministres chargés des personnes handicapées de la fonction publique, des collectivités territoriales, de la santé et du budget, pour une durée de trois ans renouvelable.
Les fonctions de directeur sont incompatibles avec celles de membre du comité national.

Le directeur :
1° Prépare et met en œuvre les délibérations du comité national ;
2° Représente le fonds en justice et dans tous les actes de la vie civile ;
3° Prépare et exécute le budget du fonds ;
4° Est ordonnateur des recettes et des dépenses ;
5° Elabore le projet de règlement intérieur du comité national et des comités locaux ;
6° Signe les contrats, conventions et marchés du fonds et en contrôle l'exécution ;
7° Conclut les transactions après accord du comité national ;
8° Recrute, nomme et gère le personnel du fonds ;
9° Emet le titre exécutoire prévu à l'article R. 351-17.
Le directeur peut déléguer sa signature à des agents du fonds dans les limites et conditions fixées par le comité national.

Les ressources du fonds sont notamment constituées par :
1° Le produit des contributions versées par les employeurs publics mentionnés à l'article L. 351-1 ;
2° Les dons et legs ;
3° Le reversement, par l'employeur concerné ou l'organisme ou association mentionnés à l'article L. 351-10, des aides non utilisées au titre de l'action pour lesquelles elles ont été accordées ;
4° Les ressources diverses et accidentelles.

Les dépenses du fonds sont constituées par :
1° Les dépenses d'intervention prévues aux articles R. 351-56 et R. 351-57 ;
2° Les dépenses exposées pour sa gestion, notamment sa gestion administrative prévue à l'article R. 351-51.

Le fonds est soumis aux dispositions des titres I ^er et III du décret n° 2012-1246 du 7 novembre 2012 relatif à la gestion budgétaire et comptable publique.
Toutefois, les contributions mentionnées aux articles L. 351-12 et L. 351-15 sont recouvrées dans les conditions fixées par les articles 112 à 124 du décret du 7 novembre 2012 mentionné ci-dessus, le 9° de l'article R. 351-28 ainsi que les 2°, 7° et 9° de l'article R. 351-46 du présent code.
Le fonds met en place une comptabilité analytique permettant d'évaluer ses coûts de gestion.
Des régies de recettes et des régies d'avances peuvent être instituées conformément aux dispositions du décret n° 2019-798 du 26 juillet 2019 relatif aux régies de recettes et d'avances des organismes publics.

La gestion administrative du fonds est confiée à la Caisse des dépôts et consignations.

La gestion administrative du fonds comprend notamment :
1° L'aide à la tenue, par l'agent comptable du fonds, de la comptabilité du fonds par fonction publique et par région ;
2° L'élaboration des formulaires de déclaration et de demande de financement ;
3° Sous l'autorité du directeur, la préparation des séances du comité national et des comités locaux, le suivi de leurs travaux et la mise en œuvre de leurs délibérations ;
4° Le contrôle des déclarations ;
5° L'instruction des demandes de financement présentées par les employeurs ;
6° La mise en place d'une assistance technique aux employeurs, laquelle comprend, notamment, une plate-forme en ligne dédiée au fonds ;
7° La mise à disposition du fonds des moyens matériels et humains nécessaires à son fonctionnement.

Le gestionnaire administratif :
1° Individualise dans ses écritures les opérations afférentes à chaque fonction publique et à chaque région ;
2° Rend compte au comité national, à chaque séance, de l'état d'avancement de la consommation des crédits d'intervention du fonds par fonction publique et par région.
Le gestionnaire administratif exerce ses missions en liaison avec le fonds ; à ce titre, il tient à la disposition du directeur les informations nécessaires à l'exercice de ses responsabilités et répond, le cas échéant, à ses demandes d'expertise.

Le rapport annuel mentionné au 11° de l'article R. 351-28 est préparé par le gestionnaire administratif.
Il présente notamment :
1° Le montant détaillé des contributions collectées par fonction publique et par région ;
2° Le nombre de travailleurs handicapés employés dans chaque fonction publique par catégorie de bénéficiaires, par catégorie hiérarchique, par sexe, par tranche d'âge et par mode de recrutement ;
3° Le bilan des opérations effectuées par fonction publique et par région ;
4° Les coûts de gestion du fonds ;
5° Des propositions pour améliorer le fonctionnement du fonds.
Ce rapport est transmis au comité national, au plus tard le 30 juin de l'année suivant l'exercice considéré.

Le rapport annuel mentionné au 4° de l'article R. 351-37 est préparé par le gestionnaire administratif.
Il présente notamment :
1° Le nombre de travailleurs handicapés employés dans chaque fonction publique par catégorie de bénéficiaires, par catégorie hiérarchique, par sexe, par tranche d'âge et par mode de recrutement ;
2° Le bilan des opérations effectuées par fonction publique ;
3° Des propositions pour améliorer le fonctionnement du fonds.
Ce rapport est transmis, au plus tard, le 30 avril de l'année suivant l'exercice considéré, au comité national.

Une convention d'objectifs et de gestion, conclue entre le fonds, les ministres de tutelle et le gestionnaire administratif, pour une durée minimale de cinq ans, détermine les objectifs pluriannuels de la gestion administrative, les moyens dont le gestionnaire administratif dispose pour les atteindre et les actions mises en œuvre à ces fins par les signataires.
Elle fixe notamment :
1° Les modalités de calcul, de répartition et d'évolution de l'enveloppe budgétaire allouée au gestionnaire administratif du fonds ;
2° Les objectifs liés à la performance et au coût de la gestion ainsi qu'à l'amélioration de la qualité du service aux employeurs ;
3° Le processus d'évaluation contradictoire des résultats obtenus au regard des objectifs fixés.
Cette convention contient les indicateurs quantitatifs et qualitatifs associés à la définition des objectifs.
Le président du comité national signe la convention et en assure également le suivi.